La alimentación regula la atracción de feromonas sexuales y el cortejo en hembras de Drosophila

Informes científicos volumen 5, Número de artículo: 13132 (2015) Citar este artículo

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En Drosophila melanogaster, las respuestas conductuales específicas de género a la feromona sexual cis-vaccenil acetato (cVA) producida por el hombre se basan en circuitos neuronales de tercer orden sexualmente dimórficos. Mostramos que el estado nutricional en las moscas hembra modula la percepción de cVA en las neuronas olfativas de primer orden. El hambre aumenta y la alimentación reduce la atracción por el olor de los alimentos, en ambos sexos. Sin embargo, agregar cVA al olor de los alimentos mantiene la atracción en las hembras alimentadas, mientras que no tiene efecto en los machos. La regulación ascendente de la sensibilidad y la capacidad de respuesta del comportamiento a cVA en las hembras alimentadas es paralela a un fuerte aumento de la receptividad al cortejo masculino. Las imágenes funcionales del lóbulo antenal (AL), el centro olfativo en el cerebro de los insectos, muestran que la entrada olfativa a los glomérulos DA1 y VM2 también está modulada por la inanición. Derribar los receptores de insulina en las neuronas que convergen en el glomérulo DA1 sugiere que la señalización de insulina controla en parte la percepción de feromonas en el AL y ajusta la atracción de cVA de acuerdo con el estado nutricional y la receptividad sexual en las hembras de Drosophila.

"La conservación de los animales depende de su capacidad para encontrar alimento y reproducirse y, para estos fines prácticos, lo que cuenta es el sentido del olfato" (Titus Lucretius Carus, De Rerum Natura).

La ingesta de alimentos es un componente esencial de la reproducción sexual en los animales, quienes en consecuencia necesitan armonizar la búsqueda de alimento y pareja y las señales sensoriales que los codifican. Los insectos usan feromonas sexuales para comunicarse antes del apareamiento. Las feromonas sexuales no se perciben solas, sino en mezclas con el hábitat y las señales alimentarias, lo que potencia su actividad conductual1,2. El circuito neuronal que subyace a la integración de estos dos tipos de señales quimiosensoriales es un objetivo para la selección sexual y natural y, en consecuencia, destaca para el aislamiento reproductivo y la especiación3,4.

Las moscas de la fruta Drosophila melanogaster se juntan y se aparean en la fruta en descomposición y en fermentación5,6. La levadura que crece en la fruta sirve como parte esencial de la dieta de adultos y larvas y, en consecuencia, las moscas se sienten atraídas por los metabolitos de fermentación7,8,9. Durante el apareamiento, los machos liberan la feromona sexual volátil cis-vaccenil acetato (cVA), que aumenta la receptividad de las hembras10 y funciona como una feromona de agregación, ya que aumenta la atracción de machos y hembras por el olor de la comida11,12. Los olores que emanan de los alimentos también actúan como afrodisíacos por sí mismos y promueven el cortejo masculino13,14, lo que enfatiza aún más la interconexión entre las feromonas y la comunicación del olor de los alimentos en Drosophila.

La receptividad femenina al cortejo masculino está regulada por neuronas de doble sexo, que responden a cVA15. El cortejo masculino, por otro lado, está determinado en gran medida por el factor de transcripción infructuoso (fru)16,17,18. Las mujeres y los hombres perciben señales olfativas a través de neuronas olfativas compartidas de primer orden, mientras que las diferencias específicas de género en respuesta a feromonas sexuales15,19,20,21 y olor a comida13 se hacen evidentes en neuronas olfativas de tercer orden, algunas de las cuales responden ampliamente a ambos tipos de olor21. Sin embargo, se desconoce cómo los olores de los alimentos modulan la respuesta a las feromonas.

Los insectos y otros animales ajustan su comportamiento sexual según el apareamiento y el estado nutricional; las respuestas sensoriales y conductuales a las señales de sexo y comida están, por lo tanto, bajo modulación coincidente22,23,24,25. La percepción aguda de cVA a través de Or67d (y el glomérulo DA1) aumenta la receptividad sexual femenina en Drosophila10, mientras que la exposición crónica y la percepción a través de Or65a (DL3) median un efecto aversivo de cVA en ambos sexos26,27. Curiosamente, el neuropéptido F corto (sNPF), que está regulado por la insulina de acuerdo con el estado nutricional y modula la atracción de alimentos, se expresa fuertemente en estos glomérulos DA1 y DL3 sensibles a cVA28,29.

Esto condujo a la hipótesis de que la percepción de las feromonas y las señales de los alimentos está bajo modulación simultánea en Drosophila. Mostramos por primera vez que el estado nutricional tiene un efecto sobre la atracción femenina hacia las mezclas de feromonas sexuales masculinas cVA y el olor a comida y que los circuitos olfativos de primer orden en el AL contribuyen a esta modulación conductual específica de género.

La feromona sexual masculina cVA mejoró la atracción de vuelo contra el viento de las hembras alimentadas con vinagre. Tanto las hembras hambrientas como las alimentadas fueron atraídas, mientras que significativamente menos machos alimentados que hambrientos respondieron a esta mezcla de cVA y vinagre. El vinagre solo atrajo menos moscas alimentadas que hambrientas, de ambos sexos. Las moscas solo se sintieron débilmente atraídas por cVA solo (Fig. 1a). En una prueba de doble elección, las hembras alimentadas pero no hambrientas mostraron una preferencia por la mezcla de cVA y vinagre, sobre el vinagre solo. En comparación, los machos alimentados y hambrientos mostraron una respuesta opuesta (Fig. 1b).

Estado nutricional y atracción cVA.

Atracción de machos y hembras de D. melanogaster no apareados hambrientos y alimentados (n = 40) a cVA, en un bioensayo de túnel de vuelo (a) y un olfatómetro de tubo en Y (b). Túnel de viento: atracción del vuelo contra el viento a fuentes de olor únicas (las letras muestran diferencias significativas entre insectos del mismo sexo y estado de alimentación, en respuesta a diferentes fuentes de olor; los asteriscos muestran diferencias significativas entre moscas hambrientas y alimentadas del mismo sexo al mismo estímulo; GLM , prueba de Wald, ***p < 0,001). Olfatómetro: prueba de elección entre una mezcla de cVA y vinagre o vinagre solo. Los asteriscos indican atracción significativa (media ± SEM, prueba de Wilcoxon, **p < 0,01).

Los machos transfieren cVA a las hembras durante el apareamiento11,27,30,31 y la combinación de cVA y el olor de los alimentos señala los sitios de agregación y apareamiento. El efecto conductual del aumento de la liberación de cVA durante el apareamiento y de la inanición durante el cortejo se muestra en la Fig. 2. Las moscas en apareamiento liberan significativamente más cVA que las moscas no apareadas (Fig. 2a). Los machos hambrientos respondieron con más fuerza a los volátiles liberados por las moscas que se apareaban, oa las cantidades correspondientes de cVA sintético, que a los volátiles liberados por las moscas no apareadas (Fig. 2b).

Contexto conductual: efecto de la liberación de cVA sobre la atracción y efecto del hambre sobre el cortejo.

(a) Cromatogramas que muestran los volátiles liberados por las moscas que se aparean (arriba) y las que no se aparean (trazo inferior). La liberación de cVA aumentó de 8,1 ± 0,3 en moscas no apareadas (n = 8) a 43,4 ± 3,0 pg/min/mosca en moscas apareadas (n = 6) (prueba de Mann-Whitney, V = 48, p < 0,001). (b) Atracción masculina hacia una mezcla de vinagre y feromonas (volátiles recolectados de moscas que se aparean, moscas que no se aparean o cVA sintético), en comparación con el vinagre solo en un olfatómetro de tubo en Y. Los machos fueron atraídos por los volátiles de las moscas en apareamiento (n = 20) y no por los volátiles de moscas individuales (n = 22). El cVA sintético equivalente a la cantidad liberada por el apareamiento de moscas (n = 25) indujo una atracción significativa (prueba de rango con signo de Wilcoxon; *p < 0,05, **p < 0,01). (c) Receptividad sexual de hembras alimentadas y hambrientas cortejadas por machos hambrientos o alimentados. ( d ) Efecto de la inanición del comportamiento de cortejo masculino, hacia hembras alimentadas o hambrientas. Los asteriscos (c, d) muestran un efecto significativo de la inanición (GLM, ***p < 0,001; n = 30). Fotos por S. Lebreton.

La capacidad de respuesta de las moscas hembra alimentadas con cVA y vinagre (Fig. 1) puede reflejar, en consecuencia, la receptividad sexual y la atracción por los sitios de apareamiento. Esto se corroboró al probar el efecto del hambre en el comportamiento de apareamiento: la receptividad sexual de las hembras dependía significativamente del estado nutricional, sin tener en cuenta el estado de cortejo de los machos (Fig. 2c). El efecto del hambre y la alimentación en la actividad de apareamiento de los machos fue menos pronunciado (Fig. 2d).

A continuación, analizamos el efecto de la inanición en la respuesta de AL a cVA, vinagre y a una mezcla de cVA y vinagre, utilizando imágenes funcionales de neuronas sensoriales olfativas (OSN), al impulsar la expresión de GCaMP bajo el control de la línea Orco-GAL4. El glomérulo DA1 respondió específicamente a cVA y no solo al vinagre (Figs. 3a, by 4). Las respuestas en DA1 se registraron en diluciones de 10-2 y 10-1 (Fig. 3a). Además, la estimulación con la dosis más alta de cVA (10−1), provocó respuestas consistentes en los glomérulos DM2 y VM2 (Figs. 3a, by 4). Esto se confirmó mediante la prueba de cVA en las líneas Or22a-GAL4 y Or43b-GAL4 (Fig. 3c, d). Diez glomérulos (DM1, DM2, DM3, DM4, DM5, DM6, VA2, VA7, VM2 y VM5v) respondieron al vinagre, en diluciones entre 10−3 y 10−1 (Fig. 3b).

Patrones de activación glomerular en el LA de hembras alimentadas, en respuesta a cVA y vinagre.

( a ) Vista dorsal esquemática de un lóbulo antenal (AL) de D. melanogaster . Los glomérulos coloreados (n = 17) se identificaron de manera confiable (66), los glomérulos restantes están atenuados. Los colores muestran la mediana de la actividad de calcio normalizada (ΔF/F [%]) en respuesta a controles y aplicaciones de olores, según la barra de color de la izquierda. Nervio antenal (AN), comisura antenal (AC). (b) Mapa de olor a calor que muestra la respuesta de imágenes de calcio de 16 glomérulos a cVA, vinagre (Vin) y una mezcla de ambos (Mix), en 3 diluciones, 10−3 a 10−1 y los solventes, aceite mineral (Mol) y agua. Cada punto de datos muestra la respuesta glomerular mediana de diez hembras alimentadas, las respuestas se normalizaron a la respuesta más alta en cada mosca. Los colores muestran la mediana de la actividad normalizada del calcio (ΔF/F [%] (ver la barra de colores arriba). (c) Respuesta de imágenes de calcio en machos de 4 días de edad a tres diluciones de cVA (10-3 a 10-1) y solvente (Mol). Se usaron dos líneas de mosca, Or22a-GAL4 y Or43b-GAL4 para obtener imágenes de los glomérulos DM2 (arriba) y VM2 (abajo). Mediana de actividad de calcio normalizada (ΔF/F [%]), de acuerdo con la barra de color en la derecha (d) Mediana de actividad de calcio normalizada (ΔF/F [%]; n = 10) en respuesta a cVA, en glomérulos de DM2 y VM2 (ver c).

Activación de tres glomérulos sensibles a cVA (DA1, DM2, VM2) en la AL de moscas hambrientas y alimentadas en respuesta a cVA y vinagre.

Efecto de la inanición sobre las respuestas de calcio evocadas por cVA, vinagre y una mezcla de cVA y vinagre en tres glomérulos (DA1, DM2 y VM2) que respondieron consistentemente a cVA (ver Fig. 3). DM2 y VM2, pero no DA1, respondieron al vinagre; solvente (aceite mineral) no provocó una respuesta significativa. Actividad de calcio normalizada mediana (ΔF/F [%]), según la barra de color en la parte inferior. Se probaron machos y hembras, hambrientos o alimentados (n = 8), los estímulos se presentaron en una dilución 10-1. El efecto del sexo, la inanición y la interacción de estos dos factores (inanición × sexo) sobre la respuesta provocada por cada estímulo en cada glomérulo se probaron mediante un ANOVA de dos vías (*p < 0,05, **p < 0,01). La respuesta a cVA solo y la mezcla de cVA y vinagre en hembras hambrientas se comparó con una prueba de Wilcoxon (V = 34, p = 0,023).

El efecto del sexo y la inanición sobre la actividad de cVA, vinagre y su mezcla en DA1 (en respuesta a cVA) y en DM2 y VM2 (en respuesta tanto a vinagre como a cVA) se muestra en la Fig. 4. cVA provocó una respuesta más fuerte en DA1 en hembras que en machos y su respuesta no se vio significativamente afectada por la inanición en ninguno de los sexos. Curiosamente, agregar vinagre a cVA disminuyó significativamente la respuesta de DA1 en hembras hambrientas, pero no tuvo efecto en hembras alimentadas (Fig. 4).

El estado nutricional tuvo un efecto de dimorfismo sexual en el glomérulo VM2 en respuesta a cVA. Curiosamente, se observó el mismo patrón de respuesta con una mezcla de cVA y vinagre, pero no con vinagre solo. Esto sugiere que cVA contrarresta el efecto de la inanición sobre la percepción del vinagre en las mujeres, pero no en los hombres (Fig. 4).

En Drosophila, la sensibilidad al olor de los alimentos aumenta con la inanición y se reduce con la alimentación29,32,33,34. Nuestros resultados muestran que la respuesta de los machos alimentados a una mezcla de vinagre y cVA también se reduce. Por el contrario, en las hembras, la alimentación no disminuye la atracción del vuelo hacia una mezcla de cVA/vinagre. Alimentadas, pero no hambrientas, las hembras incluso prefieren esta mezcla al vinagre solo. Por lo tanto, investigamos más a fondo la respuesta fisiológica a cVA en mujeres.

Durante la inanición, la señalización de sNPF en OSN específicos facilita la transmisión sináptica y, por lo tanto, aumenta la percepción de los alimentos a nivel postsináptico en AL29. Después de la alimentación, los péptidos similares a la insulina (ILP) se liberan de las células productoras de insulina (IPC) en el cerebro35 y activan el receptor de insulina (InR) en las OSN, que a su vez suprime la expresión del receptor sNPF y, por lo tanto, disminuye la sensibilidad al olor de los alimentos29.

Probamos si la vía de señalización de la insulina también está involucrada en la regulación de la atracción de cVA en las hembras en respuesta a la alimentación. Con este propósito, eliminamos la señalización de insulina, en OSN que se proyectan a glomérulos específicos, utilizando InR RNAi en hembras alimentadas (Fig. 5a). Seleccionamos el glomérulo DA1, que se sabe que está involucrado en la detección de cVA36 y los glomérulos DM2 y VM2, que respondieron a cVA y vinagre (Figs. 3 y 4). Todas las líneas de control (uas-InR RNAi, Or67d-Gal4, Or22a-Gal4 y Or43b-Gal4) mostraron una preferencia significativa por la mezcla de cVA y vinagre. Derribar la señalización de insulina en el glomérulo DA1 específico de cVA suprimió casi por completo la preferencia por cVA en las hembras alimentadas (Fig. 5a). Esto sugiere que la señalización de insulina en OSN que expresan Or67d es necesaria para desencadenar la atracción de cVA en hembras alimentadas. Cuando se eliminó InR en VM2, la preferencia por cVA dejó de ser significativa. Sin embargo, el comportamiento de estas moscas no difería significativamente de sus líneas parentales de control y, por lo tanto, no se pudo confirmar el papel de VM2 en la regulación de la atracción de cVA. Derribar InR en DM2 no tuvo ningún efecto.

Efecto de la señalización de la insulina sobre la atracción femenina por cVA y la receptividad sexual.

(a) Efecto de eliminar InR en tres subpoblaciones de OSN que se proyectan a los glomérulos DA1 (Or67d-GAL4), DM2 (Or22a-GAL4) y VM2 (Or43b-GAL4) en la atracción de cVA en hembras alimentadas (los asteriscos sobre las barras muestran una atracción significativa por cVA ; media + SEM, prueba de Wilcoxon, *p < 0,05, **p < 0,01; los asteriscos entre barras muestran índices de preferencia significativamente diferentes entre las moscas derribadas InR y las líneas de control, GLM, *p < 0,05; n = 20 a 32) . ( b ) Receptividad sexual del mutante InR (InRGC25 / InRE19; n = 24) hembras alimentadas en comparación con los controles correspondientes (InRGC25 / TM2 (n = 28) e InRE19 / TM3 (prueba χ2, p = 0.88; n = 35).

Finalmente, probamos si el efecto del hambre en la receptividad sexual femenina al cortejo masculino depende de la señalización de la insulina (Fig. 5b). Con este objetivo, utilizamos un mutante sensible a la temperatura de InR37. Estas moscas exhiben un fenotipo mutante InR cuando la temperatura se eleva a 25 °C. Las moscas se criaron a 17 °C para evitar defectos de desarrollo debido a la falta de InR durante el desarrollo de las larvas y se mantuvieron a 25 °C después de la emergencia de los adultos. La receptividad sexual de las hembras alimentadas no se vio afectada por la falta de InR (Fig. 5b). Por lo tanto, a diferencia de la atracción de cVA, la vía de señalización de la insulina no tiene efecto sobre la receptividad femenina.

Los machos y hembras de Drosophila se encuentran en frutos maduros donde se alimentan, se aparean y ovipositan6,38. En consecuencia, perciben las señales olfativas de los alimentos y las feromonas como un conjunto. Que las señales ambientales y sociales no se pueden disociar en los hábitats naturales se refleja en la ecología química y de comportamiento de la mosca. Grosjean et al.13 establecieron cómo los olores de los alimentos mejoran el comportamiento sexual de los machos de Drosophila. Las neuronas de proyección aguas abajo de las neuronas sensoriales dedicadas a las feromonas y los olores de los alimentos convergen en la región de procesamiento de feromonas del cuerno lateral, para promover el comportamiento de cortejo masculino. Aquí mostramos que las hembras y los machos utilizan una vía olfativa de primer orden para la integración de las feromonas sexuales masculinas cVA y las señales de los alimentos y que la respuesta conductual femenina al sexo y los olores de los alimentos está modulada por su estado nutricional, que también influye en la receptividad sexual. (Figura 6).

Gráficamente abstracto.

Los insectos hambrientos, hembras y machos, se sienten atraídos por el olor de la comida. Las hembras alimentadas, que son receptivas al cortejo masculino, pero los machos no alimentados, se sienten atraídas por las mezclas de cVA y olor a comida. La señalización de insulina en las neuronas olfativas de primer orden en el lóbulo antenal (AL), en los glomérulos DA1 y VM2, contribuye a esta reacción conductual.

La feromona sexual cVA producida por el macho funciona para aumentar la receptividad de la hembra al cortejo masculino10,39. Nuestros estudios de comportamiento de una mezcla de cVA y olor a comida versus olor a comida solo muestran sinergismo conductual y una modulación de la respuesta en hembras alimentadas y demuestran que las vías olfativas que responden a estas señales están interconectadas. Las hembras hambrientas priorizan la búsqueda de alimento, cVA no tiene efecto en su respuesta de vuelo contra el viento (Fig. 1a) y su preferencia de olor en una prueba de elección (Fig. 1b). Las hembras alimentadas, por otro lado, que son sexualmente receptivas (Fig. 2), mostraron una clara respuesta a la mezcla de cVA y olor a comida (Fig. 1). Los machos alimentados, en comparación, mostraron poca actividad en respuesta a los estímulos olfativos (Fig. 1). A diferencia de las hembras, los machos preferían cVA solo cuando estaban hambrientos, lo que respalda la idea de que la inanición aumenta la sensibilidad al olor en los machos, sin tener en cuenta la naturaleza del estímulo.

Las hembras adultas de Drosophila requieren la ingesta de nutrientes para las funciones reproductivas, incluida la ovogénesis40,41. Una asociación entre el estado nutricional y el comportamiento reproductivo es una característica bien conservada en muchos otros animales42,43 e incluso en los mamíferos, una disminución en la receptividad sexual se acompaña de una pérdida de preferencia por las señales de olores sociales44.

Una respuesta conductual sexualmente dimórfica a cVA, es decir, una mayor receptividad femenina al cortejo masculino frente a la agresión masculino-masculina y la inhibición del cortejo, se basa en neuronas de tercer orden sexualmente dimórficas15,17,19,20,21. El olor relacionado con la comida, por sí mismo, mejora el comportamiento de cortejo masculino a través de la activación del circuito de cortejo sexualmente dimórfico13.

La modulación de la percepción de cVA en hembras hambrientas frente a alimentadas que se muestra aquí afecta a las neuronas olfativas de primer orden en el LA (Figs. 3 y 4). cVA estimula el glomérulo DA110. Además, provoca una respuesta en dos glomérulos isomórficos, DM2 y VM2, que también responden al olor a vinagre (Figs. 3 y 4). El patrón de respuesta en VM2 a cVA, así como la respuesta conductual a una combinación de cVA y olores de alimentos, dependen de la inanición y son específicos del género (Figs. 1 y 4). Queda por determinar cómo se interconectan la modulación de entrada olfativa y la modulación de respuesta conductual.

Se ha demostrado que la señal metabólica global de la insulina y la señalización local con el neuropéptido F corto (sNPF) interactúan en el AL para regular la respuesta de atracción a las señales de alimentos según el estado nutricional. Después de la alimentación, la insulina (a través de la activación de InR) inhibe la expresión de los receptores sNPF en los OSN de DM1 y, por lo tanto, disminuye la sensibilidad a los olores de los alimentos al reducir la transmisión sináptica29. Nuestros resultados confirman que los glomérulos DM1, DM2 y DM4, que responden a la inanición29, son activados por el olor a vinagre (Fig. 3b). La interrupción de la señalización de insulina en DA1, por otro lado, induce una pérdida de preferencia por cVA en hembras alimentadas (Fig. 5a). Esto sugiere que la insulina actúa sobre el sistema olfativo femenino para regular la atracción de feromonas.

La insulina es un regulador clave del desarrollo, el metabolismo y el comportamiento de los insectos29,37,45,46,47,48. Sin embargo, el papel de la insulina en la regulación del comportamiento sexual de Drosophila sigue siendo controvertido. Aunque la insulina regula el apareamiento de las hembras, no afecta la receptividad sexual en las hembras no apareadas45,49, lo que confirmamos mediante el uso de un mutante de InR sensible a la temperatura (Fig. 5b). Esto sugiere que el estado nutricional regula tanto la percepción de feromonas como la receptividad sexual en las hembras a través de dos mecanismos distintos. Se requiere señalización de insulina, al menos, en el glomérulo DA1 para inducir la atracción de feromonas (Fig. 5a) y en el glomérulo DM1 para reducir la atracción de alimentos29 en hembras Drosophila alimentadas. Aún se desconocen los mecanismos por los cuales la misma vía hormonal puede regular hacia arriba y hacia abajo la sensibilidad a diferentes olores. Una combinación de interneuronas locales excitatorias e inhibitorias o neuronas de proyección, que reciben entradas diferenciales de OSN, puede ser la base de dicha respuesta bimodal.

Otro escenario se refiere a la participación de los receptores de azúcar en la modulación de la respuesta olfativa inducida por la alimentación. Los receptores de azúcar funcionan para detectar azúcares externos e internos en la hemolinfa50 y, muy recientemente, se ha demostrado además que las neuronas antenales, que expresan Gr64b junto con Orco, coincidentemente se proyectan a DA1 y VM251. Este hallazgo sin duda estimulará el trabajo futuro sobre los mecanismos fisiológicos que regulan el comportamiento sexual en función del estado nutricional en Drosophila.

El cortejo de Drosophila es un paradigma clásico para estudiar la lógica neuronal del comportamiento innato. El énfasis de la investigación se ha puesto en la feromona sexual cVA producida por el hombre y los circuitos neuronales que codifican las respuestas conductuales específicas del sexo15,21. Se sabe que el glomérulo DA1 contribuye a la atracción de cVA52. Mostramos que cVA activa también los glomérulos DM2 y VM2 sexualmente isomórficos, que responden al vinagre y que la percepción de cVA y el olor de los alimentos interactúan en estos glomérulos, de una manera específica de género (Figs. 3, 4, 5). De ello se deduce que las investigaciones de las respuestas fisiológicas y conductuales a la cVA deben tener en cuenta los olores del hábitat o de los alimentos, ya que, en la naturaleza, las moscas perciben las señales sociales y ambientales como un conjunto.

La respuesta conductual a los estímulos olfativos no es una constante, sino que se modula, luego del apareamiento o la alimentación, para coincidir con los estados internos fisiológicos23,53,54,55. Nuestras pruebas de comportamiento (Figs. 1 y 2) muestran que la atracción olfativa por el olor de los alimentos y las feromonas sexuales se modula según el estado nutricional y la receptividad sexual.

La cepa Dalby56 de la mosca de la fruta Drosophila melanogaster se utilizó como cepa de tipo salvaje. Para los experimentos de formación de imágenes funcionales se utilizaron las siguientes líneas transgénicas: Orco-GAL4; Or22a-GAL4; Or43b-GAL457,58; UAS-GCaMP359. Para manipular la actividad de InR en OSN, se utilizó una línea que expresa un InR RNAi (UAS-InR RNAi)60. Este transgén se expresó en subpoblaciones de OSN utilizando controladores específicos de GAL4 (Or67d-GAL4, Or22-GAL4 y Or43b-GAL4)61. Se obtuvo un mutante de InR sensible a la temperatura global como se describió anteriormente37: se cruzaron dos líneas transgénicas (InR[E19]/TM2 e InRGC25/TM3) y el InR[E19]/InRGC25 transheterocigoto resultante fue un mutante de InR sensible a la temperatura; Se usaron InR[E19]/TM3 e InRGC25/TM2 como controles.

Las moscas se criaron con una dieta media estándar de azúcar, levadura y harina de maíz bajo un fotoperíodo L:D de 12:12 h. Las moscas recién emergidas se anestesiaron con CO2 y se separaron por sexo bajo un microscopio. A continuación, las moscas del mismo sexo se mantuvieron en tubos de plástico de 30 ml con dieta fresca (moscas alimentadas) o con un trozo de algodón humedecido (moscas hambrientas). Las moscas de tipo salvaje se mantuvieron a temperatura ambiente mientras que las moscas transgénicas se mantuvieron a 25 °C. Los mutantes de InR muestran un fenotipo mutante cuando la temperatura se eleva a 25 °C. Para evitar cualquier defecto de falta de InR durante el desarrollo larvario, estas moscas se criaron a 17 °C y se mantuvieron a 25 °C después de la emergencia del adulto. Las moscas de tipo salvaje se privaron de alimento durante 3 días, mientras que las moscas transgénicas se privaron de alimento durante 1 o 2 días antes de las pruebas. Las líneas de mosca se obtuvieron del Bloomington Drosophila Stock Center (IN, EE. UU.) y del Vienna RNAi Stock Center (Austria).

La atracción del vuelo contra el viento se observó en un túnel de viento62 de vidrio, con una sección de vuelo de 30 × 30 × 100 cm. Un ventilador (Fischbach GmbH, Neunkirchen, Alemania) produjo una corriente de aire de 0,25 m/s, que se filtró y homogeneizó mediante una matriz de cuatro cilindros de carbón activado (14,5 cm ø, 32,5 cm de largo; Camfil, Trosa, Suecia). El túnel se iluminó de forma difusa desde arriba, a 13 lux, la temperatura osciló entre 20 °C y 22 °C, la humedad relativa entre 42 % y 48 %. Los olores se administraron desde un rociador piezoeléctrico63, accionado por una bomba de microinyección (CMA Microdialysis AB, Solna, Suecia). Se volaron 40 insectos a cada olor de prueba. Las moscas se puntuaron por volar contra el viento desde un tubo de liberación al final del túnel de más de 80 cm hacia la fuente de olor, que estaba oculta por una malla de alambre.

Se utilizó un olfatómetro de tubo en Y con dos ramas (tubos de vidrio de 2 cm × 30 cm) y una corriente de aire de 0,25 m/s. Los viales de vidrio de 25 ml se conectaron verticalmente con un accesorio de vidrio esmerilado en la entrada de cada rama; estos viales estaban vacíos o llenos con 8 ml de vinagre, para proporcionar un fondo de olor a vinagre12. Además, se liberaron cVA y hexano, respectivamente, a una velocidad de 10 μl/min en las ramas del olfatómetro desde un rociador piezoeléctrico (ver arriba).

Se probaron machos y hembras de D. melanogaster alimentados y privados de alimento (n = 40). Se introdujeron moscas individuales de 3 días de edad en la entrada del tubo en Y y se registró el tiempo que pasaban en cada rama. Las pruebas duraron 5 min. Se calculó un índice de atracción (IA) de la siguiente manera: AI = (tiempo de permanencia en la sucursal con cVA – tiempo de permanencia en la sucursal de control)/(tiempo de permanencia en la sucursal de cVA + tiempo de permanencia en la sucursal de control). El AI es 1, cuando las moscas permanecen en la rama de estímulo durante todo el ensayo; AI es –1, cuando las moscas permanecen en la rama de control; AI es 0, cuando las moscas de prueba pasan la misma cantidad de tiempo en ambas ramas. Solo se tuvieron en cuenta las moscas que se activaron cuando se expusieron al estímulo del olor.

La receptividad sexual de las hembras se probó con parejas individuales de moscas. Una hembra seleccionada al azar (alimentada o hambrienta) y un macho al azar (alimentado o hambriento) se colocaron en platos redondos (45 mm de diámetro × 30 mm de alto). Se probaron todas las combinaciones (n = 30 machos alimentados/hembras alimentadas, n = 20 machos alimentados/hembras hambrientas, n = 40 machos hambrientos/hembras alimentadas, n = 20 machos hambrientos/hembras hambrientas). Las hembras mutantes InR y de control se aparearon individualmente con un macho hambriento de tipo salvaje al azar; Se registraron los machos que mostraban cortejo y las hembras que se apareaban en 1 h.

Se colocaron de 15 a 16 moscas (hembras y machos sin aparear o moscas copulando) en un vial de vidrio con una salida similar a un capilar estrecho64. Se insufló aire filtrado con carbón (0,9 l/min) con una bomba de acuario en el vial. Los productos químicos liberados por las moscas se recogieron en la superficie de vidrio. Después de 75 min, se eliminaron las moscas y los viales se enjuagaron tres veces con 100 μl de hexano. Se prepararon dos tipos de extractos: uno con químicos producidos por moscas copulando, el otro con una mezcla de químicos producidos por moscas vírgenes de ambos sexos (con una proporción hembra/macho de 1:1).

Se añadió acetato de heptadecenilo (100 ng) a 50 μl de los dos extractos descritos anteriormente como estándar interno (n = 6 para moscas en apareamiento, n = 8 para moscas sin apareamiento). Luego, estos extractos se analizaron en un cromatógrafo de gases acoplado a un espectrómetro de masas (GC-MS; 6890 GC y 5975 MS, Agilent technologies Inc., Santa Clara, CA, EE. UU.); Se inyectaron 2 μl de los extractos en una columna capilar de sílice HP-5MS (30 m × 0,25 mm × 0,25 μm de espesor de película; Agilent Inc.) cuya temperatura se programó de 30 °C a 225 °C a 8 °C/min. . La cantidad de cVA en colecciones de espacio de cabeza de moscas de apareamiento y no apareamiento se cuantificó mediante la integración máxima de fragmentos de diagnóstico para cVA (m/z = 250) y estándar interno (m/z = 83). El cVA se identificó según su espectro de masas y tiempo de retención.

Las moscas se prepararon para obtener imágenes ópticas según lo descrito por Strutz et al.65. Utilizamos un sistema de imágenes Till Photonic con un microscopio Olympus vertical (BX51WI) y un objetivo Olympus 20x (XLUM Plan FL 20x/0.95W). Un Polychrome V proporcionó excitación de luz (475 nm), que luego se filtró (excitación: SP500, dicroico: DCLP490, emisión LP515). La luz emitida fue capturada por una cámara CCD (Sensicam QE, PCO AG) con un binning simétrico de 2 (0,625 × 0,625 μm/píxel). Para cada medición se tomó una serie de 40 cuadros a 4 Hz. El olor se aplicó después de 1,5 s, durante los fotogramas 6-14 (2 s).

cVA (Pherobank, Wageningen, Países Bajos) se diluyó en aceite mineral (Carl Roth GmbH, Alemania) de 10−1 a 10−3; vinagre de vino blanco (Mezzocorana, Italia) se diluyó de 10−1 a 10−3 en agua destilada. Se pipetearon 6 μl de estas diluciones sobre papel de filtro (~1 cm2, Whatman) y se colocaron en pipetas Pasteur. Para las pruebas de mezclas de 2 componentes, se colocaron dos papeles de filtro en la misma pipeta. Se usaron papeles de filtro con solvente solo como blancos. Se prepararon papeles de filtro aprox. 30 min antes de las pruebas. Se usó un controlador de estímulo (Stimulus Controller CS-55, Syntech) para la aplicación de olores. Se dirigió un flujo de aire continuo (1 l/min), monitoreado por un flujómetro (0.4–5 LPM Air, Cole-Parmer) a través de un tubo de vidrio acrílico hacia las antenas de la mosca. Se inyectaron estímulos de olor en esta corriente de aire.

Los datos de las grabaciones in vivo se procesaron mediante un software IDL personalizado (ITT Visual Information Solutions). Todas las grabaciones fueron corregidas manualmente por movimiento. Para el cálculo de los cambios de fluorescencia relativos (ΔF/F), se restó el fondo de fluorescencia de los valores promediados de los fotogramas 0 a 6 de cada medición. Los cambios fluorescentes codificados por colores falsos en las imágenes de datos sin procesar se calcularon restando el cuadro 7 de 12.

Un mapa tridimensional de la mosca AL66 sirvió para vincular el área activa con los glomérulos individuales. Todas las moscas experimentales contenían el sensor fluorescente dependiente de calcio G-CaMP359 junto con una inserción de promotor GAL4 para dirigir la expresión del sensor de calcio a poblaciones neuronales específicas. La fluorescencia provocada por estímulos en estas moscas surge de la población de neuronas marcadas que son sensibles al olor específico. Probamos las respuestas fisiológicas en las neuronas de entrada, es decir, las terminales axonales de las OSN en el AL. El etiquetado masivo de OSN se logró mediante el uso de la línea transgénica Orco-GAL4 que impulsa la expresión en al menos el 60 % de todos los OSN58.

Los datos de atracción del túnel de viento se analizaron utilizando un modelo lineal generalizado (GLM) con una distribución binomial de Bernoulli. Las pruebas de comparación por pares post-hoc de Wald identificaron diferencias entre los tratamientos. Los valores del índice de atracción (AI) se compararon con un valor teórico de 0 (sin atracción), usando una prueba de rango con signo de Wilcoxon. Para probar el efecto de la inanición, el sexo, el vinagre y la interacción de estos factores en la atracción de cVA, utilizamos un modelo lineal de efectos mixtos con el tratamiento con feromonas como efecto aleatorio. Las preferencias de cVA entre líneas transgénicas se compararon utilizando un GLM con una familia cuasibinomial seguido de un análisis de comparación múltiple con un método de corrección fdr (paquete multcomp). El efecto del estado de inanición de machos y hembras sobre el comportamiento de apareamiento se analizó utilizando un GLM con una distribución de error binomial. Se utilizó una prueba de χ2 para el cortejo masculino y la receptividad femenina en mutantes InR. Los datos de imágenes ópticas se analizaron usando un ANOVA de dos vías. Las cantidades de cVA liberadas por moscas en apareamiento y no apareamiento se compararon usando una prueba no paramétrica de Mann-Whitney. Los análisis estadísticos se calcularon con R (R 2.1.1, R Development Core Team, Free Software Foundation Boston, MA, EE. UU.).

Cómo citar este artículo: Lebreton, S. et al. La alimentación regula la atracción de feromonas sexuales y el cortejo en las hembras de Drosophila. ciencia Rep. 5, 13132; doi: 10.1038/srep13132 (2015).

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Este trabajo ha sido financiado por la beca Linnaeus "Ecología, Etología y Evolución Química de Insectos" IC-E3 (Formas, SLU).

Lebreton Sébastien y Trona Federica contribuyeron igualmente a este trabajo.

Departamento de Biología de Protección Vegetal, División de Ecología Química, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Alnarp, Suecia

Sébastien Lebreton, Federica Trona, Felipe Borrero-Echeverry, Paul G. Becher & Peter Witzgall

Departamento de Neuroetología Evolutiva, Instituto Max Planck de Ecología Química, Jena, Alemania

Sébastien Lebreton, Federica Trona, Florian Bilz, Veit Grabe, Bill S. Hansson y Silke Sachse

Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria CORPOICA, Laboratorio de Control Biológico, Las Palmas, 240142, Colombia

Felipe Borrero-Echeverry

Departamento de Zoología, Universidad de Estocolmo, Estocolmo, Suecia

Mikael A. Carlsson y Dick R. Nässel

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SL y PW escribieron el texto principal del manuscrito y prepararon las figuras. SL y FB-E. Diseñado y realizado, PGB contribuyó a los estudios de comportamiento. FT y SS diseñados y realizados, FB, VG y BSH contribuyeron a la imagen funcional. MAC y DRN proporcionaron líneas de vuelo y contribuyeron a las pruebas de señalización de insulina. Agradecemos al Dr. Boyd Mori, Alnarp por las correcciones lingüísticas. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Los autores declaran no tener intereses financieros en competencia.

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Reimpresiones y permisos

Lebreton, S., Trona, F., Borrero-Echeverry, F. et al. La alimentación regula la atracción de feromonas sexuales y el cortejo en las hembras de Drosophila. Informe científico 5, 13132 (2015). https://doi.org/10.1038/srep13132

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Recibido: 11 mayo 2015

Aceptado: 20 de julio de 2015

Publicado: 10 de agosto de 2015

DOI: https://doi.org/10.1038/srep13132

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