La variación en los compuestos orgánicos volátiles en la mucosidad del salmón del Atlántico se asocia con la resistencia a la infección por piojos del salmón

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 4839 (2022) Citar este artículo

1337 Accesos

2 citas

3 Altmetric

Detalles de métricas

Los piojos del salmón son ectoparásitos que amenazan a los salmónidos silvestres y de piscifactoría. La selección artificial de salmón para la resistencia a la etapa de piojos copépodos infecciosos actualmente se basa en pruebas de desafío in vivo en miles de salmones al año. Desafiamos a 5750 salmones con piojos del salmón (Lepeophtheirus salmonis) de dos cepas distintas de salmón cultivado en dos ensayos separados. Descubrimos que los compuestos orgánicos volátiles (COV), 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten-2-ona en la mucosidad del huésped del salmón después de la infección por piojos del salmón, fueron significativamente asociado con el número de infecciones por piojos en un rango de temperaturas del agua (5 °C, 10 °C, 17 °C). Algunos COV (benceno, 1-octen-3-ol y 3,5,5-trimetil-2-hexeno) fueron significativamente diferentes entre las líneas seleccionadas divergentemente para la resistencia a los piojos del salmón. En una evaluación de población combinada, los COV seleccionados variaron entre familias en el rango de 47 a 59 %, lo que indica un componente genético y se correlacionaron positivamente con los valores de reproducción estimados de los huéspedes de salmón de 0,59 a 0,74. Los fenotipos de VOC mucosos podrían complementar las prácticas de reproducción actuales y tener el potencial de ser un representante más directo y ético de la resistencia a los piojos del salmón, siempre que puedan medirse antes de la infestación de piojos.

Según los registros fósiles, los copépodos han estado parasitando a los peces durante al menos los últimos 100 Ma o más1. Los piojos del salmón (Lepeophtheirus salmonis) no son una excepción, ya que la subespecie atlántica de piojos del salmón coevolucionó para parasitar a los huéspedes del salmón del Atlántico (Salmo salar) durante los últimos (c 2,5–11 Ma)2. La coevolución huésped-parásito suele ser un proceso rápido y recíproco en el que el contador de cada especie adapta las defensas de la otra, lo que esencialmente equivale a un juego de suma cero (es decir, la hipótesis de la Reina Roja)3. Desde la intensificación de la cría de salmón del Atlántico en la segunda mitad del siglo XX, los piojos del salmón se han convertido en un problema intratable, con efectos devastadores tanto en el salmón del Atlántico salvaje como en el cautivo4. Los tratamientos químicos han sido seguidos por una rápida y sucesiva adaptación y resistencia de los piojos del salmón5,6,7,8, lo que sugiere que la reintroducción repetida de salmón sin tratar en altas densidades en jaulas marinas puede favorecer desproporcionadamente la adaptación parasitaria. Las estrategias destinadas a evitar que el parásito se adhiera al salmón se han mostrado más prometedoras en términos de romper la carrera armamentista coevolutiva huésped-parásito6,8. Una pregunta fundamental es si es posible restablecer un equilibrio huésped-parásito estable que asegure una producción sostenible y ética de salmón del Atlántico.

Investigaciones anteriores se centraron en comparar y dilucidar las grandes diferencias en la resistencia posterior a la adherencia a los piojos del salmón entre las especies de salmón del Atlántico y salmón del Pacífico pertenecientes al género Oncorhynchus9,10,11. Curiosamente, en ensayos estandarizados de desafío in vivo, el número inicial de piojos del salmón adheridos es similar entre el salmón del Atlántico y las especies de salmón del Pacífico12. Sin embargo, el coho más resistente (O. kisutch) y el salmón rosado (O. gorbuscha) rechazan rápidamente los piojos unos días después de la fijación13. En el salmón coho, este fenómeno se ha relacionado con una hiperplasia epitelial no específica rápida y pronunciada y con respuestas de infiltración celular que dan como resultado el rechazo del parásito unos días después de adherirse.14 Por el contrario, el salmón rosado responde con una respuesta inflamatoria localizada y un fuerte secuestro de hierro.11 . Estos hallazgos han despertado el interés en la introgresión de genes de resistencia de las especies de salmón del Pacífico en el salmón del Atlántico, pero esta tecnología se encuentra en sus etapas formativas y aún se necesita información genómica clave sobre estas vías15,16.

La selección artificial para la resistencia del huésped al apego por parte de la fase larval de vida libre (copepodidos) presenta un enfoque sólido, ya que reduce las tasas de encuentro e inhibe la finalización del ciclo de vida parasitario6,15. En principio, los piojos del salmón podrían contraadaptarse a los métodos de selección artificial para la resistencia del huésped. Sin embargo, la contraadaptación de los patógenos a la resistencia poligénica del huésped en los sistemas de plantas y ganado (incluidos los salmónidos) ha sido mucho más lenta que la contraadaptación a los tratamientos químicos8. Sugiriendo que la selección artificial para la resistencia del huésped podría ser un método efectivo para establecer un equilibrio huésped-parásito en un estado estable. Independientemente, la identificación del salmón atlántico de élite genética se basa en ensayos de desafío de parásitos in vivo estandarizados en miles de peces informantes (hermanos de candidatos reproductores) en cada generación. Los peces informantes son contados manualmente por observadores capacitados post-mortem para detectar la unión de copepoditos, por lo que no pueden usarse directamente para la cría selectiva. Comparado con la cría selectiva donde los candidatos a la cría tienen su propio fenotipo, este método indirecto de selección sobre parientes informantes fallecidos es menos eficiente, además de las serias limitaciones logísticas y éticas para desafiar las pruebas. Mientras tanto, la base molecular subyacente de la resistencia del huésped a la unión del parásito permanece sin describir.

La clave para la resistencia a los piojos del salmón puede residir en eludir la forma en que el copépodo que nada libremente identifica un huésped adecuado en un vasto entorno oceánico. Las kairomonas son compuestos semioquímicos emitidos por un organismo, que proporcionan un beneficio directo a otro organismo, a menudo en detrimento del organismo emisor. Las kairomonas que gobiernan la detección del huésped en insectos que pican, como los mosquitos, están bien descritas y son predominantemente compuestos orgánicos volátiles (COV)17. Sin embargo, la importancia de comprender las funciones de las kairomonas COV en las especies acuáticas solo se ha reconocido recientemente18. Los ensayos de comportamiento y los experimentos electrofisiológicos indicaron que los piojos machos adultos del salmón se sintieron atraídos por tres COV, a saber, fenol, 3,5,5-trimetilciclohex-2-en-1-ona (isoforona) y 1-octen-3-ol que se encuentran en el salmón acondicionado. agua19. Un estudio separado encontró que los copépodos del piojo del salmón se sintieron atraídos por dos COV: 3,5,5-trimetilciclohex-2-en-1-ona y 6-metil-5-hepten-2-ona (sulcatona)20. Otros estudios caracterizaron la activación de antenulas de copépodos en agua acondicionada con salmón que contenía COV y los comportamientos de nado reotáctico positivos inducidos21,22. Komisarczuk et al.,23 identificaron receptores ionotrópicos altamente expresados en las antenulas de los copépodos del piojo del salmón y cuando los receptores ionotrópicos específicos fueron derribados, los copépodos demostraron capacidades de asentamiento y de búsqueda de huéspedes alteradas. Juntos, estos hallazgos sugieren que las kairomonas COV del salmón del Atlántico ayudan a los copépodos a buscar un huésped. Sin embargo, hasta el momento no existe un vínculo establecido entre la infección por piojos en los desafíos genéticos in vivo y los COV de las mucosas.

Con este fin, seleccionamos 5750 salmones del Atlántico de dos cepas de cultivo distintas para determinar la resistencia a la infección por copépodos en dos ensayos de desafío separados. La primera cepa representó una amplia base genética sin selección artificial documentada para la resistencia contra los piojos del salmón, con la prueba de desafío realizada en un rango de temperaturas que representan el espectro térmico para el cultivo del salmón del Atlántico (5 °C, 10 °C, 17 °C) (Temperatura). La segunda cepa representó líneas genéticas divergentes después de tres generaciones de selección para la resistencia a los piojos del salmón, representando líneas de alta resistencia (GenR) y baja resistencia a los piojos (GenS) (Gen). En Temp tomamos muestras del moco de la piel del 1% de los peces con la infección de copépodos más alta (n = 24) y más baja (n = 24) en cada tanque. En Gen, tomamos muestras aleatorias de moco del 10 % (n = 24) de peces de familias dentro de líneas divergentes.

Usando estos datos, abordamos las siguientes preguntas: (1) ¿Los COV de la mucosa están asociados con la infectividad de los copépodos en toda la tolerancia térmica del salmón del Atlántico? (2) ¿Las líneas genéticas divergentes para la infección por piojos tienen expresión diferencial de VOC? (3) ¿Existe evidencia de variación genética para la expresión de VOC y la resistencia a los piojos del salmón? En general, nuestro objetivo era comprender los mecanismos moleculares de la resistencia a los piojos del salmón e identificar compuestos para futuros fenotipos dirigidos.

Encontramos dos COV previamente implicados en el comportamiento de búsqueda de huéspedes de los piojos del salmón (1-octen-3-ol24 y 6-metil-5-hepten-2-one20) en nuestras dos poblaciones. Curiosamente, los VOC de la mucosa expresados no fueron idénticos en los ensayos Temp y Gen, con solo dos VOC simultáneos en ambos ensayos (1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten-2-ona), dos VOC que solo ocurre en Gen (3,5,5-trimetilciclohex-2-en-1-ona y benceno), y uno que ocurre exclusivamente en Temp (1-penten-3-ol). Además, el fenol y la 3,5,5-trimetilciclohex-2-en-1-ona20,24, que anteriormente estaban implicados como cairomonas24, estaban ausentes en todas nuestras muestras, pero el benceno (que difiere del fenol en un grupo funcional) y el 3 ,5,5-trimetil-2-hexeno estaban presentes en el ensayo Gen. Además, el 1-penten-3-ol fue coabundante con el 1-octen-3-ol en el ensayo Temp y se retuvo para análisis posteriores.

Observamos la coexistencia de dos de los cinco VOC expresados diferencialmente en los ramos de VOC mucosos de ambas poblaciones. A pesar de que ambas cepas se cultivaron en las mismas condiciones y con la misma dieta, observamos una ocurrencia diferencial entre las cepas para los compuestos. Encontramos las cairomonas 6-metil-5-hepten-2-ona17,20 y 1-octen-3-ol19,26 previamente reportadas en ambas cepas. No observamos el fenol o la 3,5,5-trimetilciclohex-2-en-1-ona19,20 informados anteriormente en ninguna de las cepas. Sin embargo, el nuevo compuesto 1-penten-3-ol solo se encontró en el ensayo Temp, mientras que el benceno y el 3,5,5-trimetil-2-hexeno solo se encontraron en el ensayo Gen.

En los tres desafíos de temperatura del agua, los COV se expresaron significativamente en peces con alta infección por piojos (ANOVA 1df p < 0,001) (Fig. 1a–c y Tabla 1), lo que fortalece la afirmación de que la expresión de COV está modulada por el huésped y no como una respuesta. a la tasa metabólica inducida por la temperatura del agua. Aunque el efecto de la temperatura del agua fue significativo para los tres VOC en Temp (ANOVA, 4 df, p < 0,001), no hubo un término de interacción significativo entre los niveles de expresión de VOC en peces con alta y baja infección de piojos a lo largo de la temperatura del agua. La 6-metil-5-hepten-2-ona mostró una tendencia de expresión creciente con el aumento de la temperatura del agua (Fig. 1c).

Diagrama de caja y diagrama de bigotes que muestra la expresión diferencial (Loge al área del pico de GC) de 1-penten-3-ol (a), 1-octen-3-ol (b) y 6-metil-5-hepten-2-ona (c ) en salmones con conteo de piojos alto y bajo (alto, bajo) en temperaturas de cultivo (5, 10 y 17 °C), n = 4 por grupo, nivel de significancia después de la corrección de Benjamini-Hochberg (*p < 0.05; **p < 0,01; ***p < 0,001). La mediana se da como una línea sólida, la caja es el rango intercuartílico y los bigotes son 1,5 veces el rango intercuartílico.

Las líneas genéticamente susceptibles (GenS) y resistentes (GenR) de salmón del Atlántico tenían recuentos de copepoditos significativamente diferentes después de los desafíos in vivo (ANOVA, df = 1, P < 0,001) (Tabla 2). La cepa resistente que tiene un promedio de 10 copepoditos menos por individuo, lo que representa una diferencia de medias del 40 % en la escala de recuento observada, lo que demuestra una respuesta concreta a la selección por resistencia a los piojos. También se observó una expresión diferencial significativa para 1-octen-3-ol, 3,5,5-trimetil-2-hexeno y benceno, entre las líneas genéticas divergentes para la resistencia a los piojos (Fig. 2). La indicación de selección para la resistencia contra los piojos del salmón ha resultado en una respuesta correlacionada en la composición de COV de la mucosa. No se observaron diferencias significativas para la 6-metil-5-hepten-2-ona entre las líneas GenR y GenS. Una sola muestra de control de la entrada de agua detectó niveles más bajos de benceno y ninguno de los otros COV. Muestras de peces GenS y GenR mixtos antes de la infestación de piojos del salmón (n = 10) detectaron 1-octen-3-ol, 3,5,5-trimetil-2-hexeno y benceno en niveles marginalmente más bajos que después de la infestación de piojos, mientras que 6 -metil-5-hepten-2-ona se detectó en niveles marginalmente más altos que después de la infección (Tabla 1).

Diagrama de caja y diagrama de bigotes que muestra la expresión diferencial (Loge al área del pico de GC) de 6-metil-5-hepten-2-ona, benceno, 1-octen-3-ol y 3,5,5-trimetil-2-hexeno (c ) a través de líneas GenR genéticamente resistentes (verde claro n = 12) y GenS susceptibles (verde oscuro n = 12), nivel de significancia después de la corrección de Benjamini-Hochberg (*p < 0.05; **p < 0.01; ***p < 0.001) . La mediana se da como una línea sólida, la caja es el rango intercuartílico y los bigotes son 1,5 veces el rango intercuartílico.

El análisis genético cuantitativo reveló que la infección por piojos es significativamente hereditaria entre las poblaciones (h2 = 0,23) (Tabla 3) como se informó previamente25,27,28,29 e identificó el potencial genético del huésped para resistir la infección por piojos con una alta confiabilidad de los valores genéticos estimados. También hubo una heredabilidad significativa en el sentido amplio que reveló que la variación familiar explicaba entre el 47 y el 59 % de la variación en 1-octen-3-ol, 3,5,5-trimetil-2-hexeno y benceno entre poblaciones (Cuadro 3 ). La expresión fenotípica de 1-octen-3-ol y 3,5,5-trimetil-2-hexeno también se correlacionó con el potencial genético del huésped para resistir la infección por copepoditos (valores reproductivos estimados) (r = 0,59 - 0,74).

En todos los desafíos de copepoditos, se observaron grandes diferencias en la infectividad entre los individuos (Fig. 3), independientemente del tamaño del huésped, lo que indica que los peces más grandes no atrajeron más piojos dentro de los rangos de tamaño en nuestros ensayos (Fig. 4). El promedio de los recuentos de piojos transformados log10 no fue significativamente diferente entre los ensayos de desafío Temp y Gen (Tabla complementaria 1), lo que demuestra una buena reproducibilidad en los ensayos y desafíos de baño.

Los recuentos de piojos del salmón por pez se muestran como gráficos de distribución y dispersión de puntos pareados en los tres grupos de temperatura del agua (5 °C, 10 °C, 17 °C) en el ensayo Temp (tonos de púrpura siguiendo el gradiente de temperatura) y la cepa susceptible (GenS en verde oscuro) y cepa resistente (GenR en verde claro) en el ensayo Gen.

Relación lineal entre el recuento de piojos por huésped y la densidad de piojos (recuento por unidad de superficie estimada como recuento de piojos/peso corporal 2/3)25 en los ensayos Temp y Gen. Las muestras seleccionadas para el análisis de COV están representadas por un triángulo, verde que indica Gen y morado que indica Temp.

Los peces en ambos ensayos fueron cultivados en las mismas instalaciones, con la misma dieta, en los mismos recursos hídricos y desafiados con los mismos piojos del salmón en el mismo tamaño corporal y etapa de vida. Por lo tanto, la presencia diferencial de COV en las dos cepas utilizadas en los ensayos Gen y Temp plantea más preguntas sobre las kairomonas específicas de la cepa o las posibilidades de influencias dietéticas tempranas o influencias maternas a través de la composición del huevo o los factores que afectan los sustratos de los que se derivan los COV. Por ejemplo, el 1-penten-3-ol y el 1-octen-3-ol, que son productos secundarios de oxidación de lípidos de ácidos grasos de cadena larga, abundan en el músculo de los salmónidos y otros pescados y se utilizan como marcadores de frescura30. Los estudios han encontrado que el salmón del Atlántico del este y oeste de Europa y la trucha arco iris (O. mykiss) expresan cantidades significativamente diferentes de ambos compuestos en su músculo, con algunos COV ausentes en las poblaciones de salmón o trucha arco iris31. Además, la expresión de 1-octen-3-ol cambia a lo largo del ciclo de vida del salmón del Atlántico, con una expresión significativamente mayor en el salmón del Atlántico durante la fase temprana del mar en comparación con la fase de agua dulce32, lo que corresponde al momento de exposición a los piojos del salmón en animales silvestres y salvajes. salmón de piscifactoría. Mientras que la expresión de 1-penten-3-ol aumentó en las últimas fases marinas32. Si la expresión en la mucosa de 1-octen-3-ol y 1-penten-3-ol sigue patrones de expresión en el músculo del salmón, entonces la expresión en la mucosa también puede verse afectada por especies, cepas, etapas de vida y dietas. Lo que actualmente no se sabe es hasta qué punto los piojos del salmón dependen colectivamente de los COV para la identificación de un huésped adecuado y hasta qué punto los VOC específicos son redundantes en la atracción de piojos hacia el huésped.

Investigamos los efectos de la temperatura del agua y la asociación entre la infección de piojos alta y baja con los niveles de expresión de COV. Un estudio anterior encontró que los piojos del salmón tenían más éxito para infestar el salmón del Atlántico a 10 °C (porcentaje de establecimiento exitoso de copépodos 53,2 %), seguido de 20 °C (41,6 %) y 5 °C (2,1 %)33, lo que sugiere que el huésped la interacción del parásito podría estar modulada por una temperatura óptima del agua de alrededor de 10 °C. Encontramos que en las tres temperaturas del agua (5 °C, 10 °C y 17 °C) la asociación entre una mayor expresión de 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten -2-uno y alta infección por piojos se mantuvo significativa. Sin embargo, las kairomonas 1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten-2-ona tuvieron una expresión significativamente más baja en los grupos infectados con piojos bajos a temperaturas de agua más bajas, lo que ofrece una posible explicación para el bajo éxito de la infestación a 5 °C informado. previamente33. Curiosamente, la 6-metil-5-hepten-2-ona mostró una tendencia creciente en los niveles de expresión con el aumento de la temperatura del agua, lo que sugiere que este VOC puede volverse cada vez más importante en las interacciones huésped-parásito en escenarios de aumento de la temperatura del agua del mar. Los tres compuestos son productos de oxidación secundarios con 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol resultantes de la oxidación de ácidos grasos de cadena larga como el ácido linoleico, el ácido araquidónico y el ácido eicosapentaenoico que son a su vez hereditarios en el salmón del Atlántico34,35, 36. Mientras que la 6-metil-5-hepten-2-ona resulta de la oxidación de compuestos terpenoides como la astaxantina y el escualeno responsables de la pigmentación en el salmón del Atlántico y, de manera similar, también compuestos hereditarios37,38,39. El aumento de la temperatura del agua da como resultado aumentos lineales en la respiración mitocondrial y la producción de especies oxidativas reactivas en el salmón del Atlántico40, que se han relacionado con la composición alterada de ácidos grasos41 y el agotamiento de la pigmentación42. Por lo tanto, el aumento de la temperatura del agua y el papel del metabolismo del estrés oxidativo pueden contribuir a la producción de COV a través de la oxidación secundaria de lípidos y terpenoides.

Es importante destacar que la resistencia a los piojos del salmón es un rasgo cuantitativo muy variable con un componente genético altamente poligénico (h2 = 0,23)43,44, por lo que las cepas genéticamente divergentes seleccionadas a favor o en contra de la resistencia a los piojos del salmón no son total o categóricamente resistentes o susceptibles. Más bien, muestran un espectro de recuentos de piojos con cepas resistentes que tienen recuentos más bajos que las cepas más susceptibles. En la práctica, la resistencia a los piojos del salmón es uno de los muchos rasgos seleccionados en cada generación, dependiendo de la importancia relativa que se le dé en el objetivo de reproducción, las generaciones futuras continuarán mostrando mejoras cuantitativas en la resistencia a los piojos del salmón y, por lo tanto, disminuirán los recuentos de piojos. En el ensayo de Gen, encontramos que la cepa GenR tenía una infestación de piojos significativamente menor que la cepa GenS, lo que corresponde a 10 piojos menos por pez en promedio, lo que demuestra, según nuestro conocimiento, la primera evidencia de respuesta realizada a la selección contra la infestación de piojos. Las diferencias entre líneas seleccionadas de manera divergente brindan información sobre respuestas correlacionadas o indirectas a la selección. La expresión de benceno, 1-octen-3-ol y 3,5,5-trimetil-2-hexeno de los COV de la mucosa fue significativamente diferente entre GenR y GenS, lo que sugiere que la respuesta a la selección por resistencia a los piojos del salmón puede haber resultado en una respuesta indirecta para la disminución de la expresión de estos COV. Sorprendentemente, la expresión de 6-metil-5-hepten-2-ona no difirió entre las cepas GenR y GenS, a pesar de estar significativamente asociada con la infestación de piojos en el ensayo Temp. Las diferencias observadas en los rasgos entre líneas de selección divergentes sugieren que el benceno, el 1-octen-3-ol y el 3,5,5-trimetil-2-hexeno pueden estar influenciados por la genética del huésped y, por el contrario, el 6-metil-5-hepten-2- uno puede estar influenciado en menor medida, o no estar influenciado en absoluto por la genética del huésped. Esto está respaldado por las estimaciones de heredabilidad en sentido amplio, que mostraron que las diferencias entre familias de salmón del Atlántico explicaron grandes proporciones (47-59%) de la variación en benceno, 1-octen-3-ol y 3,5,5- trimetil-2-hexeno. Mientras que la heredabilidad en sentido amplio de la 6-metil-5-hepten-2-ona fue un moderado 37 % y no significativamente diferente de 0, lo que indica una influencia genética limitada. La correlación entre los valores de reproducción estimados para la infección por piojos y la expresión de VOC establece aún más la covariación entre la genética del huésped, la expresión de VOC y la infección por piojos de mar. Con fuertes correlaciones positivas que oscilan entre 0,59 y 0,74 entre 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol y 3,5,5-trimetil-2-hexeno y la resistencia a los piojos del salmón, mientras que 6-metil-5-hepten -2-uno y el benceno tenían correlaciones positivas modestas que oscilaban entre 0,37 y 0,50.

Una limitación del presente estudio es que las muestras de moco asociadas con los recuentos de piojos se tomaron después de la infestación por piojos del salmón y, por lo tanto, una suposición importante es que la infestación por piojos del salmón no influye en la expresión de VOC en la mucosa. Es posible que esta suposición no se cumpla por completo, ya que los estudios han encontrado que los piojos del salmón tienen la capacidad de alterar la composición proteica de la mucosa del huésped en un intento de inmunomodular al huésped13,45 y no se sabe si pueden alterar la expresión de VOC. En el ensayo de Gen, encontramos 1-octen-3-ol, 6-metil-5-hepten-2-ona, benceno y 3,5,5-trimetil-2-hexeno expresados en niveles similares, aunque generalmente más bajos, antes que los piojos de mar. infestación y todos estaban ausentes del agua de entrada, con la excepción del benceno que se encontró en niveles más bajos. Esto proporciona alguna evidencia de que los COV de las mucosas analizados aquí se expresaron antes de la infestación de piojos de mar y no es probable que las asociaciones entre el recuento de piojos y la expresión de COV se deban enteramente a que los piojos del salmón alteran la composición del moco del huésped. Sin embargo, si los piojos del salmón alteran los racimos de COV de la mucosa del salmón infectado, entonces las asociaciones pueden ser impulsadas por la magnitud de la infección por piojos y no causar la infección. Para algunos de los COV (1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten-2-ona), su actividad de cairomona y su papel como atrayentes de piojos se ha establecido firmemente en experimentos conductuales y electrofisiológicos previamente20,24. Sin embargo, las asociaciones entre la infección de piojos con 1-penten-3-ol, 3,5,5-trimetil-2-hexeno y benceno necesitan más validación antes de que se pueda establecer su papel como atrayentes. Además, varios de los COV identificados son productos secundarios de oxidación de lípidos y terpenoides que pueden ser desencadenados por factores estresantes ambientales como la temperatura del agua. La adherencia de los piojos también puede considerarse un factor de estrés externo y potencialmente inducir una respuesta de estrés oxidativo en la piel del salmón, lo que desencadena la generación de especies reactivas de oxígeno y, en consecuencia, un aumento de los COV. De este modo, se establece un ciclo de retroalimentación positiva que promueve una mayor oxidación de lípidos y terpenoides y, en consecuencia, la producción de productos de oxidación de lípidos secundarios más volátiles con actividad de kairomona que atrae aún más a más copépoditos. De hecho, una revisión reciente ha identificado tendencias de aumento de las respuestas al estrés oxidativo en la piel de los salmónidos infectados con diferentes especies de piojos, incluidos los piojos del salmón46. Se necesitan investigaciones futuras sobre la variación genética en los COV de la mucosa antes de la infección por piojos del salmón para dilucidar aún más estos mecanismos.

Por último, muestreamos números modestos (entre 24 y 72) de peces cuidadosamente seleccionados para el análisis de VOC y empleamos una serie de enfoques genéticos para establecer evidencia de diferencias genéticas en la expresión de VOC y la infección por piojos, incluida la comparación de líneas genéticas divergentes, la cuantificación entre la variación familiar y calcular las correlaciones con los valores reproductivos estimados para la infección por piojos en una gran cohorte de salmón del Atlántico (5750). Sin embargo, es necesario registrar un número mucho mayor de peces para determinar la composición de COV de la mucosa a fin de cuantificar con precisión el componente genético aditivo y la heredabilidad en sentido estricto de la expresión de COV. Uno de los compuestos más prometedores encontrados en los ensayos y con evidencia de variación genética del huésped (1-octen-3-ol) también es producido por humanos y es de interés como biomarcador de cáncer y atrayente de mosquitos, por lo tanto, los desarrollos en rápido y sensible Las tecnologías de biosensores de octenol47 pueden beneficiar la medición de COV en el salmón del Atlántico en el futuro. Si la medición de los perfiles de VOC inherentes a las mucosas en candidatos individuales para la reproducción se puede realizar a gran escala, de forma no invasiva y antes de la infestación por piojos del salmón y muestra una variación genética aditiva significativa, tiene un enorme potencial para permitir una selección directa más eficiente para la resistencia a los piojos y como una alternativa ética a los desafíos de los piojos copépodos.

Todos los experimentos se llevaron a cabo en estricta conformidad con las directrices y normas pertinentes. El estudio se llevó a cabo con la aprobación otorgada por el Comité de Ética de la Autoridad Noruega de Seguridad Alimentaria (números de aprobación 13569 Temp y 13571 Gen) siguiendo las pautas de ARRIVE.

Dos poblaciones de smolts de salmón del Atlántico de las cepas Benchmark Genetics (Gen) y MOWI (Temp) fueron desafiadas con copépodidos de L.salmonis en la Estación de Investigación Acuícola de Tromsø (Tromsø, Noruega). Los piojos del salmón utilizados fueron la subespecie atlántica de L. salmonis procedente de la mezcla de las cepas LsOslo y LsGulen del Instituto Noruego de Investigación Marina. Todos los peces se cultivaron con la misma dieta (Nutra Olympic, Skretting) en tanques de 500 L con una temperatura del agua de 10 °C. A aproximadamente 100 g de peso corporal, los peces se sometieron a un baño de desafío, donde se detuvo el flujo de agua de mar durante 1 h, se controlaron los niveles de oxigenación y se agregaron 30 copépodos/pez a cada tanque. Una vez que los copepoditos alcanzaron la etapa chalimus II, los peces fueron sacrificados humanamente con una dosis letal de anestesia y un equipo de personal capacitado los contó manualmente para detectar piojos. Las muestras de mucosa se recolectaron mediante raspado manual y se almacenaron a -80 °C. Las muestras de control se tomaron solo al comienzo de la prueba Gen, incluida una muestra de agua de la entrada de agua y diez muestras de moco de peces GenS y GenR mixtos antes de los desafíos con piojos.

La primera prueba de desafío (Gen) utilizó peces de Benchmark Genetics que eran descendientes de dos líneas divergentes que se sometieron a selección por resistencia (GenR) y susceptibilidad (GenS) a los piojos del salmón. Se cultivaron tres familias por línea de 80 peces cada una a una temperatura estándar del agua de 10 °C. El segundo ensayo de desafío utilizó la cepa MOWI (50 familias) sin antecedentes de selección artificial para la resistencia a los piojos, y se cultivaron a 10 °C y luego se ajustaron gradualmente al rango de temperaturas del agua (5 °C, 10 °C, 17 °C ) para el desafío de los piojos. Cada temperatura del agua tenía dos tanques y la prueba se realizó por duplicado (Tabla complementaria 1). Para garantizar una maduración equitativa de los copepoditos hasta la etapa chalimus II, donde todavía son visibles pero no móviles, a través de las diferentes temperaturas del agua, la fecha de terminación se ajustó mediante cálculos basados en los grados día acumulativos (consulte la Tabla complementaria 1). Del ensayo Gen, se seleccionaron al azar cuatro muestras de moco de cada una de las seis familias en cada uno de los dos tanques (4 × 6 × 2). Del ensayo temporal, las muestras se clasificaron según el conteo de piojos dentro del tanque y se seleccionaron dos muestras con un conteo alto de piojos y dos con un conteo bajo de piojos de cada tanque, en cada temperatura del agua de cada una de las réplicas del ensayo (4 × 2 × 3 × 2). Las muestras con un recuento bajo de piojos tenían un recuento medio de piojos de 4 y las muestras con un recuento alto de piojos tenían un recuento medio de piojos de 41.

Las muestras mucosas se descongelaron y se transfirieron ~ 100 µl de muestra a un vial con espacio de cabeza de 20 ml, se enjuagó con nitrógeno y se tapó con un tapón de rosca sellado con teflón. Los compuestos volátiles se analizaron utilizando un sistema de espacio de cabeza dinámico automatizado de muestras multipropósito de Gerstel conectado con un cromatógrafo de gases Agilent 7890B (GC, Agilent, Palo Alto, CA, EE. UU.) y un detector selectivo de masas de cuadrupolo Agilent 5977B. La incubación se llevó a cabo a 60 °C durante 5 min con agitación, seguida de una purga de 200 ml de volumen de gas sobre carbón activado Tenax GR para atrapar los compuestos volátiles. Se utilizó un paso adicional (100 ml de nitrógeno a 30 °C durante 16 min) para eliminar la humedad atrapada del adsorbente antes de transferir el tubo adsorbente a la unidad de desorción térmica del puerto del inyector del GC, donde los volátiles se desorbieron a 10 °C. /min hasta 300 °C y transferido a la columna GC mantenida a 30 °C. Los compuestos se separaron en una columna DB-WAXetr de Agilent (0,25 mm de d.i., película de 0,5 µm, 30 µm) utilizando un gas portador de helio (99,999 %). El espectrómetro de masas se hizo funcionar en modo de impacto de electrones (EI) a una energía de ionización de 70 eV y midiendo fragmentos de iones positivos. La tasa de escaneo de MS fue de m/z 33–500. Se utilizó el software Chemstation (G1701CA versión C.00.00, Agilent Technologies) para procesar los datos de salida de GC/MS. La identificación de los compuestos se confirmó comparando los espectros de masas medidos de los picos de GC con patrones puros de acuerdo con la biblioteca de espectros de masas NIST015. El área de pico integrado de GC se utilizó como datos sin procesar para la expresión de VOC. Además, se analizaron controles en blanco y un tubo de muestra para verificar la posible contaminación de fondo.

El efecto de la temperatura del agua sobre los niveles de expresión de COV se estimó utilizando un modelo ANOVA de la siguiente forma:

donde \({y}_{ijkl}\) es la expresión de COV transformada en logaritmo natural (1-penten-3-ol, 6-metil-5-hepten-2-ona o 1-octen-3-ol), T es el efecto fijo de la réplica del ensayo (i = 2 niveles), TEMP es el efecto fijo de la temperatura del agua (j = 3 niveles, 5 °C, 10 °C, 17 °C) y G es el efecto fijo del grupo de piojos ( k = 2 niveles de conteo de piojos alto y conteo de piojos bajo) y e anota el término de error aleatorio. Se realizaron pruebas t post-hoc por pares para controlar las comparaciones múltiples utilizando el procedimiento de Benjamini-Hochberg48.

Se estimó el efecto de la línea genética divergente en el conteo de piojos, pero violó la suposición estadística de residuos distribuidos normalmente, una transformación logarítmica de base 10 mejoró posteriormente la normalidad de los residuos. El efecto de la línea genética se estimó utilizando un modelo ANOVA anidado de la siguiente forma:

donde \({y}_{ijk}\) es el logaritmo en base 10 del recuento de piojos transformado (n = 171), GEN es el efecto de los piojos divergentes (i = dos niveles resistentes, susceptibles), TANK es el efecto fijo de los tanques (k = dos niveles) ye denota el término de error aleatorio. El efecto de la línea genética divergente sobre los COV siguió la misma forma que el modelo 2 con niveles de expresión de COV transformados en logaritmo natural (benceno, 1-octen-3-ol y 6-metil-5-hepten-2-ona).

Los conteos de piojos se analizaron más a fondo usando modelos mixtos lineales con información promedio restringida de máxima probabilidad en todos los peces desafiados con piojos en poblaciones Temp, Gen y combinadas (n = 5750) usando DMU 6.549. El modelo tenía la siguiente forma:

donde \({y}_{ijk}\) es el logaritmo 10 del conteo de piojos transformado, \({T}_{i}\) es el efecto fijo de la prueba donde (i = 3 niveles), TTEMP es el efecto fijo de tanque anidado dentro de la temperatura (j = 14 niveles), \({a}_{k}\) es el efecto aditivo aleatorio del k-ésimo animal \(\sim ND(0,{\varvec{A}}{\sigma } _ {a}^{2})\) donde A es la matriz de relación del numerador derivada del pedigrí y \({\sigma }_{a}^{2}\) es la varianza genética aditiva. e es el residuo aleatorio \(\sim ND\left(0,\mathbf{I}{\sigma }_{e}^{2}\right)\), donde I es la matriz de identidad y \({\ sigma }_{e}^{2}\) es la varianza del error residual. La heredabilidad en sentido estricto se estimó como la relación entre la variación genética aditiva y la variación fenotípica total.

La heredabilidad en sentido amplio de los COV se estimó utilizando modelos lineales de efectos mixtos similares a los del conteo de piojos, excepto la estructura de varianza entre familias \(\sim ND(0,{\varvec{I}}{\sigma }_{f}^{2 })\) se probó en lugar de la varianza genética aditiva. La heredabilidad en sentido estricto se calculó como la relación entre la varianza genética aditiva y la varianza fenotípica total, mientras que la heredabilidad en sentido amplio se calculó como la relación entre la varianza familiar y la varianza total.

Se calculó la correlación de Pearson (R) entre el valor genético para el conteo de piojos (modelo 3) y los fenotipos VOC correspondientes. La variación genética en el recuento de piojos explicada por la variación fenotípica en los fenotipos VOC se calculó como el coeficiente de determinación.

Cressey, R. & Patterson, C. Copépodos parásitos fósiles de un pez del Cretácico inferior. Ciencias (80-). 180, 1283–1285 (1973).

ADS CAS Google Académico

Yazawa, R. et al. Las secuencias de ADN mitocondrial y EST respaldan una forma distinta del piojo del salmón del Pacífico, Lepeophtheirus salmonis. Mar. Biotecnología. 10, 741–749 (2008).

CAS Google Académico

Aligerar, J. et al. La genética evolutiva de los supertipos inmunológicos revela dos caras de la Reina Roja. Nat. común 8, 1–10 (2017).

CAS Google Académico

Marty, GD, Saksida, SM & Quinn, TJ Relación de las poblaciones de salmón de piscifactoría, piojos de mar y salmón salvaje. proc. nacional Academia ciencia 107, 22599–22604 (2010).

ANUNCIOS CAS PubMed PubMed Central Google Académico

Ljungfeldt, LER, Espedal, PG, Nilsen, F., Skern-Mauritzen, M. & Glover, KA Un experimento de jardín común para cuantificar los procesos evolutivos en los copépodos: El caso de la resistencia al benzoato de emamectina en el piojo marino parásito Lepeophtheirus salmonis. BMC Evol. Biol. 14, 1–18 (2014).

Google Académico

Barrett, LT, Oppedal, F., Robinson, N. & Dempster, T. Prevención, no cura: una revisión de los métodos para evitar las infestaciones de piojos de mar en la acuicultura del salmón. Rev. Aquac. https://doi.org/10.1111/raq.12456 (2020).

Artículo Google Académico

Aaen, SM, Helgesen, KO, Bakke, MJ, Kaur, K. y Horsberg, TE Resistencia a los medicamentos en los piojos de mar: una amenaza para la acuicultura de salmónidos. Tendencias Parasitol. 31, 72–81 (2015).

CAS PubMed Google Académico

Coates, A. et al. Evolución de los piojos del salmón en respuesta a las estrategias de gestión: una revisión. Rev. Aquac. 13, 1397–1422 (2021).

Google Académico

Respuestas inmunes rápidas, MD Fish a la infección por copépodos parásitos (a saber, piojos de mar). desarrollo compensación inmunol. 43, 300–312 (2014).

CAS PubMed Google Académico

Braden, LM, Monaghan, SJ & Fast, MD Defensa inmunológica del salmón e interacción con las capacidades moduladoras de su ectoparásito Lepeophtheirus salmonis. Inmunoparásito. 42, 1–16 (2020).

Google Académico

Sutherland, BJ y col. Transcripción comparativa de Salmo salar del Atlántico, chum Oncorhynchus keta y salmón rosado O. gorbuscha durante infecciones con piojos del salmón Lepeophtheirus salmonis. BMC Genomics 15, 200 (2014).

PubMed PubMed Central Google Académico

Rápido, MD et al. Susceptibilidad de la trucha arcoíris Oncorhynchus mykiss, el salmón del Atlántico Salmo salar y el salmón coho Oncorhynchus kisutch a la infección experimental con piojos de mar Lepeophtheirus salmonis. Dis. agua Organo. 52, 57–68 (2002).

Académico de Google de PubMed

Braden, LM & Monaghan, SJ Defensa inmunológica del salmón e interacción con las capacidades moduladoras de su ectoparásito Lepeophtheirus salmonis. Inmunoparásito. https://doi.org/10.1111/pim.12731 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Johnson, SC & Albright, LJ Susceptibilidad comparativa e histopatología de la respuesta del salmón del Atlántico, chinook y coho sin tratamiento previo a la infección experimental con Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae). Este. agua Organo. 14, 179–193 (1992).

Google Académico

Houston, RD et al. Aprovechar la genómica para acelerar la mejora genética en la acuicultura. Nat. Rev. Genet. https://doi.org/10.1038/s41576-020-0227-y (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Turnbull, C. Genome Editing for Sustainability: Improving Host Resistance to Combat Late Blight in Potato and Sea Lice in Atlantic salmon (Universidad Noruega de Ciencias de la Vida, 2021).

Google Académico

McBride, CS et al. Evolución de la preferencia de los mosquitos por los humanos vinculada a un receptor de olores. Naturaleza 515, 222–227 (2014).

ANUNCIOS CAS PubMed PubMed Central Google Académico

Weiss, LC et al. Identificación de sustancias químicas de kairomona de Chaoborus que inducen defensas en Daphnia. Nat. química Biol. 14, 1133–1139 (2018).

CAS PubMed Google Académico

Ingvarsdóttir, A. et al. Estrategias semioquímicas para el control del piojo de mar: señales de ubicación del huésped. Manejo de plagas ciencia 58, 537–545 (2002).

Académico de Google de PubMed

Bailey, RJE et al. El papel de los semioquímicos en la ubicación del huésped y la evitación de los copépodos del piojo del salmón (Lepeophtheirus salmonis). Poder. J. Pescado. agua ciencia Rev. 63, 448–456 (2006).

CAS Google Académico

Fields, DM, Weissburg, MJ & Browman, HI Quimiorrecepción en el piojo del salmón Lepeophtheirus salmonis: Un enfoque electrofisiológico. Dis. agua Organo. 78, 161–168 (2007).

CAS PubMed Google Académico

Devine, GJ et al. Los piojos del salmón, Lepeophtheirus salmonis, exhiben respuestas quimiotácticas específicas a los semioquímicos que se originan en el salmónido Salmo salar. J. Chem. Ecol. 26, 1833–1847 (2000).

CAS Google Académico

Komisarczuk, AZ, Grotmol, S. & Nilsen, F. Los receptores ionotrópicos señalan el reconocimiento del huésped en el piojo del salmón (Lepeophtheirus salmonis, copepoda). PLoS ONE 12, 1–18.

Google Académico

Ingvarsdóttir, A. et al. Papel de los semioquímicos en la localización de la pareja por el piojo de mar parásito, Lepeophtheirus salmonis. J. Chem. Ecol. 28, 2107–2117 (2002).

Académico de Google de PubMed

Gjerde, B., Ødegård, J. & Thorland, I. Estimaciones de la variación genética en la susceptibilidad del salmón del Atlántico (Salmo salar) al piojo del salmón Lepeophtheirus salmonis. Acuicultura 314, 66–72 (2011).

CAS Google Académico

Ditzen, M., Pellegrino, M. & Vosshall, LB Los receptores de olores de insectos son objetivos moleculares del repelente de insectos DEET. Ciencia (80-) 319, 1838–1841 (2008).

ADS CAS Google Académico

Kolstad, K., Heuch, PA, Gjerde, B., Gjedrem, T. y Salte, R. Variación genética en la resistencia del salmón del Atlántico (Salmo salar) al piojo del salmón Lepeophtheirus salmonis. Acuicultura 247, 145–151.

CAS Google Académico

Holborn, MK et al. Análisis de asociación amplia del genoma basado en la familia para la resistencia a los piojos del salmón (Lepeophtheirus salmonis) en el salmón del Atlántico de América del Norte utilizando una matriz SNP de 50 K. Acuicultura 511, 734215 (2019).

CAS Google Académico

Gharbi, K. et al. El control de los piojos de mar en el salmón del Atlántico mediante la cría selectiva. JR Soc. Interfaz 12, 20150574 (2015).

PubMed PubMed Central Google Académico

Varlet, V., Knockaert, C., Prost, C. & Serot, T. Comparación de compuestos volátiles con olor activo de salmón fresco y ahumado. J. Agric. Química alimentaria 54, 3391–3401 (2006).

CAS PubMed Google Académico

Lubes, V. & Lubes, G. Análisis exploratorio del perfil volátil del salmón del Atlántico (Salmo salar) y la trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss) por hs-spme-gc/ms. AV. en Quim. 14, 73–78 (2019).

CAS Google Académico

Duan, Z., Dong, S., Sun, Y., Dong, Y. y Gao, Q. Respuesta del sabor del salmón del Atlántico (Salmo salar) a la salinidad ambiental durante el cultivo entre agua dulce y agua de mar. Acuicultura 530, 735953 (2021).

CAS Google Académico

Samsing, F. et al. Los tiempos de desarrollo, el tamaño corporal y los resultados reproductivos de los piojos del salmón (Lepeophtheirus salmonis) siguen modelos universales de dependencia de la temperatura. Poder. J. Pescado. agua ciencia 73, 1841–1851 (2016).

Google Académico

Hsieh, RJ & Kinsella, JE Generación de lipoxigenasa de compuestos de carbonilo de sabor volátiles específicos en tejidos de pescado. J. Agric. Química alimentaria 37, 279–286 (1989).

CAS Google Académico

Ma, R. et al. Perfil de compuestos volátiles olor-activos de truchas arcoíris triploides con diferentes tamaños comercializables. Aquac. Rep. 17, 100312 (2020).

Google Académico

Horn, SS, Ruyter, B., Meuwissen, THE, Hillestad, B. y Sonesson, AK Efectos genéticos de la composición de ácidos grasos en el músculo del salmón del Atlántico. Gineta. sel. Evol. 50, 23 (2018).

PubMed PubMed Central Google Académico

Sy, C., Dangles, O., Borel, P. y Caris-Veyrat, C. Estabilidad de los carotenoides bacterianos en presencia de hierro en un modelo del compartimento gástrico: comparación con los carotenoides dietéticos de referencia. Arco. Bioquímica Biografía. 572, 89–100 (2015).

CAS PubMed Google Académico

Fruekilde, P., Hjorth, J., Jensen, NR, Kotzias, D. y Larsen, B. Ozonolisis en superficies de vegetación: una fuente de acetona, 4-oxopentanal, 6-metil-5-hepten-2-ona y geranil acetona en la troposfera. atmósfera Reinar. 32, 1893-1902 (1998).

ADS CAS Google Académico

Baranski, M., Moen, T. & Våge, D. Mapeo de loci de rasgos cuantitativos para el color de la carne y rasgos de crecimiento en el salmón del Atlántico (Salmo salar). Gineta. sel. Evol. 42, 1–14 (2010).

Google Académico

Gerber, L., Clow, KA, Mark, FC y Gamperl, AK La función mitocondrial mejorada en el salmón (Salmo salar) luego de la aclimatación a altas temperaturas sugiere que hay grietas en el "techo" proverbial. ciencia Rep. 10, 1–12 (2020).

Google Académico

Jobling, M. y Bendiksen, E. Å. Los lípidos de la dieta y la temperatura interactúan para influir en las composiciones de ácidos grasos de los tejidos del salmón del Atlántico, Salmo salar L., parr. Aquac. Res. 34, 1423–1441 (2003).

CAS Google Académico

Grünenwald, M. et al. El agotamiento del pigmento en el salmón del Atlántico (Salmo salar) post-smolt privado de alimento a temperatura elevada no está influenciado por el tipo de carotenoide en la dieta y el aumento del nivel de α-tocoferol. Química alimentaria 299, 125140 (2019).

Académico de Google de PubMed

Tsai, HY et al. Predicción genómica de la resistencia del huésped a los piojos de mar en poblaciones de salmón del Atlántico cultivadas. Gineta. sel. Evol. 48, 1–11 (2016).

Google Académico

Kjetså, MH, Ødegård, J. & Meuwissen, THE Precisión de la predicción genómica de la resistencia del huésped a los piojos del salmón en el salmón del Atlántico (Salmo salar) utilizando genotipos imputados de alta densidad. Acuicultura 526, 735415 (2020).

Google Académico

Easy, RH & Ross, NW Cambios en los perfiles de composición proteica del moco epidérmico del salmón del Atlántico (Salmo salar) después de la infección con piojos de mar (Lepeophtheirus salmonis). compensación Bioquímica Fisiol. D Genomics Proteómica 4, 159–167 (2009).

Académico de Google de PubMed

Gallardo-Escárate, C. et al. Captar la complejidad de las interacciones salmón-piojo. Pescado Mariscos Immunol. 90, 199–209 (2019).

Académico de Google de PubMed

Yamada, T. et al. Detectores de COV de alta sensibilidad que utilizan receptores olfativos de insectos reconstituidos en bicapas lipídicas. ciencia Adv. 7, 1–9 (2021).

CAS Google Académico

Benjamini, Y. & Hochberg, Y. Controlando la tasa de descubrimiento falso: un enfoque práctico y poderoso para las pruebas múltiples. Estado JR. Soc. B 57, 289–300 (1995).

MathSciNet MATEMÁTICAS Google Académico

Madsen, P., Jensen, J., Labouriau, R., Christensen, OF & G., S. DMU: un paquete para analizar modelos mixtos multivariados en genética cuantitativa y genómica. En el 10º Congreso Mundial sobre Genética Aplicada a la Producción Ganadera 2–4 (2010). https://doi.org/10.1111/age.12359.

Descargar referencias

Los autores desean expresar su agradecimiento al personal de la Estación de Investigación Acuícola en Tromsø por la cría y muestreo de animales profesional. Los autores reconocen la hábil asistencia de Ane Meisland en la preparación de muestras de moco para el análisis de COV. Por último, a la profesora Erica Leder, quien amablemente guió los diseños de muestreo, el análisis y su tutoría del primer autor.

La financiación fue proporcionada por Norges Forskningsråd (No. 194050) a través del proyecto interno de Nofima FutureFish.

Mejoramiento y Genética Nofima, Instituto Noruego de Investigación en Alimentos, Pesca y Acuicultura, Osloveien 1, 1430, Ås, Noruega

GF Difford, ML Aslam y C. Jacq

Alimentos y Salud Nofima, Instituto Noruego de Investigación en Alimentos, Pesca y Acuicultura, Osloveien 1, 1430, Ås, Noruega

J.-E. La pila

Fish Health Nofima, Instituto Noruego de Investigación en Alimentación, Pesca y Acuicultura, Muninbakken 9, 9019, Tromsø, Noruega

LH Johansen y MW Breiland

Benchmark Genetics Noruega AS, Sandviksboder 3A, Bergen, Noruega

B. Hillestad y H. Moghadam

Mowi Genetics AS, Sandviksboder 77AB, Bergen, Noruega

M. Baranski y S. Boison

Viking Aqua AS, Sandevegen 631, 5997, Ånneland, Noruega

B. Hillestad

Blue Analytics AS, Kong Christian Frederiks plass 3, 5006, Bergen, Noruega

C.Jacq

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

CJ, GFD, LHJ, MWB, SB, BH, HM, MB diseñaron el estudio. LHJ, MWB realizó los experimentos de desafío de piojos. J.-EH analizó los compuestos volátiles. GFD realizó un análisis genético cuantitativo. MLA, CJ supervisó el estudio. CJ adquirió financiación. GFD, CJ escribió el manuscrito. Todos los autores revisaron el manuscrito.

Correspondencia a GF Difford.

Baranski, M, S Boison están empleados actualmente en MOWI y B Hillestad y H, Moghadam están empleados en Benchmark Genetics y todos los demás autores declaran no tener intereses en competencia.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Difford, GF, Haugen, JE., Aslam, ML y col. La variación en los compuestos orgánicos volátiles en la mucosidad del salmón del Atlántico está asociada con la resistencia a la infección por piojos del salmón. Informe científico 12, 4839 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-08872-z

Descargar cita

Recibido: 11 agosto 2021

Aceptado: 08 de marzo de 2022

Publicado: 22 de marzo de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-08872-z

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt

Simbiosis (2023)

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y Pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.

Blog

La variación en los compuestos orgánicos volátiles en la mucosidad del salmón del Atlántico se asocia con la resistencia a la infección por piojos del salmón